Chenonceau is het enige château in Frankrijk dat over een rivier is gebouwd. Het eerste gedeelte — een vierkant landhuis met ronde hoektorens — werd tussen 1513 en 1522 gebouwd door de weduwe van Thomas Bohier, Katherine Briçonnet. Hendrik II schonk het aan zijn minnares Diane de Poitiers, die de eerste brug over de Cher liet bouwen. Zijn weduwe Catharina de Medici nam het vervolgens terug, voegde de galerij van twee verdiepingen bovenop Diane's brug toe en hield hier tot in de zwaarste jaren van de Franse Godsdienstoorlogen hof.
Het wordt het Château van de Dames genoemd — 'Le Château des Dames' — omdat de zes vrouwen die het vormgaven belangrijker zijn dan de mannen die het tussen hen in bezaten. Na de Medici's kwamen Louise van Lotharingen (die haar slaapkamer zwart schilderde toen haar echtgenoot Hendrik III werd vermoord), Madame Dupin (die hier tijdens de Verlichting een salon leidde en het château van de Revolutie redde), en Marguerite Pelouze (die het in de jaren 1860 restaureerde).
Vandaag de dag is Chenonceau sinds 1913 in eigendom van en wordt geëxploiteerd door de familie Menier — inderdaad, de chocolademensen. Omdat het particulier bezit is, worden de tickets niet via het Centre des monuments nationaux verkocht. Het château is elk dag van het jaar geopend, behalve met Kerstmis.