Chenonceau é o único château em França construído sobre um rio. A primeira secção — um solar quadrado com torres redondas nos cantos — foi construída entre 1513 e 1522 pela viúva de Thomas Bohier, Katherine Briçonnet. Henrique II ofereceu-o à sua amante Diane de Poitiers, que mandou erguer a primeira ponte sobre o Cher. A sua viúva, Catarina de Médicis, recuperou-o depois, acrescentou a galeria de dois pisos sobre a ponte de Diane, e manteve aqui a corte real durante os piores anos das Guerras de Religião francesas.
É chamado o Château das Damas — 'Le Château des Dames' — porque as seis mulheres que o moldaram importam mais do que qualquer um dos homens que o possuíram entretanto. Após os Médicis vieram Luísa de Lorena (que pintou o seu quarto de preto quando o marido Henrique III foi assassinado), Madame Dupin (que aqui manteve um salão durante o Iluminismo e salvou o château da Revolução), e Marguerite Pelouze (que o restaurou na década de 1860).
Atualmente, a família Menier — sim, os do chocolate — é proprietária e gere Chenonceau desde 1913. Por ser privado, os bilhetes não são vendidos através do Centre des monuments nationaux. O château está aberto todos os dias do ano exceto no Natal.